Richard Jenkins è nato il 4 maggio 1947 a DeKalb, in Illinois, e dopo essersi laureato all'Illinois Wesleyan University si è trasferito a Rhode Island, dove è entrato a far parte della Trinity Repertory Company di Providence, della quale è stato anche direttore artistico dal 1990 al 1994. Nel 1974 ha debuttato con un piccolo ruolo televisivo in Feasting with Panthers, seguito da una comparsa in due episodi di Miami Vice (1985), per poi indirizzarsi verso il grande schermo, quando è stato inserito da Woody Allen nel cast di Hannah e le sue sorelle (1986). La commedia alleniana è un ottimo trampolino di lancio per i suoi primi lavori, ovvero parti secondarie in film noti al pubblico, tra cui Le streghe di Eastwick (1987), Seduzione pericolosa (1989) e Blue Steel - Bersaglio mortale (1989).
Negli anni '90 lavora con artisti del calibro di David O. Russell in Amori e disastri (1996), Frank Oz in La chiave magica (1995) e Clint Eastwood con Potere assoluto (1997). I 90s è anche il decennio in cui inizia il sodalizio, con i fratelli Farrelly, Peter e Bobby, con cui lavorerà in Tutti pazzi per Mary (1998), Io, me & Irene (2000) e Libera uscita (2011). I Duemila lo portano davanti la macchina di un altro paio di fratelli del cinema, e Joel ed Ethan Coen, che dopo averlo scritturato per L'uomo che non c'era (2001) lo contatteranno anche per Burn After Reading - A prova di spia (2008) e Prima ti sposo, poi ti rovino (2003). Si misura con performance di vario genere da ostile padre di Charlize Theron in North Country - Storia di Josey (2005) a genitore messo in discussione di Jennifer Aniston nella commedia Vizi di famiglia (2005) .
È la TV, però, a portarlo alla fama assoluta con la serie Six Feet Under (2001), in cui Jenkins interpreta il defunto Nathaniel Fisher Sr. per tutte le cinque stagioni. È uno dei personaggi principali di Fratellastri a 40 anni (2008), accanto a Will Ferrell e John C. Relly, e il protagonista della pellicola drammatica L'ospite inatteso (2007), diretta da Thomas McCarthy. Entra nel cast dell'adattamento letterario Mangia prega ama (2010), dove interpreta il texano Richard con cui Julia Roberts stringe amicizia in un indiano ashram,e l'anno dopo affianca Johnny Depp nell'action The Rum Diary - Cronache di una passione (2011), diretto da Bruce Robinson.
Nel 2015 vince un Primetime Emmy Award come Miglior attore protagonista per la sua interpretazione in Olive Kitteridge (2014). Avendo spaziato tra vari generi, dal thriller La regola del silenzio - The Company You Keep (2012) di Robert Redford, l'horror di Quella casa nel bosco (2012) e lo storico Il caso Spotlight (2015), nel 2017 approda sul fantasy diretto da Guillermo del Toro, La forma dell'acqua, dove ricopre il ruolo dell'artista gay Giles, amico e vicino di casa della protagonista, che ha il volto di Sally Hawkins.